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在大蛇丸毁灭木叶计划中三代目火影使用尸鬼封尽而牺牲，宇智波鼬和鬼鲛以刺探木叶情报为由（其实是为了警告团藏不许对宇智波佐助出手）进入木叶村与旗木卡卡西等人第一次交战，并对卡卡西使用月读，使卡卡西受了严重的伤，并刺激盲目对自己报仇的佐助最终导致佐助叛逃出村投奔大蛇丸，之后使用天照逃出了自来也通灵的大蛤蟆的胃中。
在风影我爱罗被迪达拉和蝎抓走并封印一尾时为了拖延时间，鼬与卡卡西，漩涡鸣人等人再次交战，由于不是本体，不久便被鸣人等人击败。
鸣人在追踪佐助的途中遇到了宇智波鼬，宇智波鼬对鸣人施展幻术，在幻术中了解了鸣人带回佐助的决心，遂决定将后事托付给鸣人，同时将带有止水左眼的乌鸦放入了鸣人体内，准备一旦佐助杀死自己后堕落，企图对木叶进行报复时必会与鸣人交战，为了追求力量和永恒的万花筒，佐助一定会移植自己的万花筒写轮眼，到那个时候乌鸦就会出现，对佐助施展别天神·守护木叶，强行改变佐助的意志。
佐助杀死大蛇丸后成立了蛇小队目的是杀死宇智波鼬。在身患重病，身体濒临极限的情况下，鼬与佐助约战。三日后与佐助交战，在战斗中，鼬根本没有将佐助置于死地的想法，只是为了令佐助摆脱大蛇丸的咒印束缚而做戏要挖其双目，临死前他将佐助逼到了极限，在佐助的杀手锏-麒麟放出来后使用须佐能乎成功抵挡了忍术，之后佐助精疲力竭，体内的大蛇丸乘机侵占佐助的身体，这正中了鼬的下怀，遂用十拳剑将大蛇丸成功封印，之后用天照烧死了大蛇丸的白蛇（至此大蛇丸彻底死亡）。之后微笑着点了下弟弟的额头，并且请求佐助最后一次原谅他。他是为了向死在自己手中的宇智波族人赎罪和维护宇智波一族最后的名誉而选择背负一切死在佐助手中，生命的最后，鼬不仅在佐助的眼中设置了转写封印·天照来防范斑（宇智波带土）的不良居心，而且微笑着死在了佐助面前，让佐助达成了开启万花筒写轮眼的条件。
鼬死后，眼睛被追求力量的弟弟佐助移植而形成新的永恒万花筒写轮眼。
第四次忍界大战时期，鼬被药师兜用“秽土转生”重新召唤至人世，开战后和被秽土转生的长门一起行动。在战场上与鸣人相遇，借助之前交给鸣人的力量“守护木叶”脱离了秽土转生的控制，询问鸣人佐助的动态并安心地把佐助托付给鸣人，并且帮助鸣人和比封印了长门。他告诫鸣人：“并不是成为火影的人就会被大家所认可，而是被大家所认可的人才能成为火影。”
之后鼬决定亲自去阻止秽土转生，在路上与佐助相遇，被佐助问及关于自己的真相。后来鼬和佐助联手在洞穴中对抗兜，兄弟羁绊再现。
兜一直在挑拨佐助与鼬之间的关系，希望佐助站到自己这边来，鼬叫佐助不要听兜的，并说了最感人肺腑的一句话“不论村子有多么黑暗，有多少矛盾，我都是木叶的宇智波鼬”。
在战斗中，鼬向兜施展了与“伊邪那岐”一对的另一个究极瞳术——决定命运的“伊邪那美”，使兜陷入永恒轮回的命运之中，并利用幻术得知了解除秽土转生的结印方法，因而解除了秽土转生。在秽土转生即将解除之际，鼬对佐助说“不论你选择什么样的道路，我都一直深爱着你”，之后灵魂升天。
对于鼬来说，最重要的人便是宇智波佐助。
宇智波灭族时，他在月读的世界里欺骗佐助，把灭族说成是为了测试自己的器量，为的是给予佐助新的人生目标，让佐助不断地变强，以防木叶上层对其不利，而鼬自己却背负一切污名成为了木叶的叛忍。在佐助的回忆中，在鼬离开之时，佐助因为受到巨大刺激而开了一勾玉写轮眼，并在追逐中用苦无将鼬的护额打下，鼬拾起护额，重新戴上，然后佐助看到了，他的哥哥，宇智波鼬流下了痛苦的眼泪。随后佐助因受打击过大而昏迷在地，并且忘记了这一小段场景，鼬从此也就离开了木叶忍者村。
根据斑的描述，鼬在晓的时候常会回忆起村子还有他最爱的弟弟。
他用一生来维护忍者世界的和平，并为亲爱的弟弟佐助付出了一切。
宇智波鼬只有唯一的一个挚友-宇智波止水，两个人从小一起长大，惺惺相惜。鼬更是接受了宇智波止水的思想，为村子尽力，因为亲眼目睹了止水之死而开启万花筒写轮眼（开眼条件是目睹或杀死对自己最重要的人）。
在晓中鼬的搭档是干柿鬼鲛。两人第一次见面时鬼鲛曾问到鼬对杀害自己同胞的看法，鼬回答杀死同胞的人不得好死，只有在自己死的时候才能看到真正的自己。最后干柿鬼鲛临死时回想起鼬说的话，说道：我看到了真正的自己，鼬先生，你是否在死之前也看到了呢？之后鬼鲛死亡。
宇智波鼬代表的是日本神话中天照大御神的使者八咫鸦（在日本传说中三只脚的乌鸦，具有忠贞、勇敢、大无畏精神，同时也是中国古代传说中被后羿射日射下来的太阳神鸟），也可以是天照大御神本人！
鼬总是释放乌鸦幻术，并且分身也是使用的耗费查克拉少量的乌鸦分身。在日本神话中，现世的管理者是天照大御神，常世的管理者是月读命神，素盏鸣尊（须佐之男）曾凭十拳剑斩杀八岐大蛇，从其尾部抽出草薙剑。但是，须佐之男并没有八咫镜，八咫镜是天照大御神的。
宇智波鼬正是八咫鸦的化身，秽土转生归来扭转了战局，并且以自己的方式引导着第四次忍界大战走向胜利。
对于那个真相，宇智波鼬不能淡定了，在一番交手后没有成功干掉宇智波千月，因此他暂时选择了合作，正式成为联盟友。
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<!--作者有话说editorbyjack2014-09-19-->
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